大德寺内唐门、使门、三门、佛殿和法堂林立，其中大德寺本坊（每年数日定期开放）殿堂内江户时期著名画家狩野探幽的壁绘作品《猿图》精彩动人，难得一见。大德寺内庭方丈为日本国宝。
大德寺内尚有大仙院、养源院、瑞峰院和高桐院四个寺院散在其间。其中大仙院的庭院是江户初期枯山水庭园的代表作，景致优雅。
平安时代，寺庙所在地又被称为“紫野”。镰仓时代末期（14世纪初），大灯国师宗峰妙超于此处建庵，名为大德庵。大灯国师以严格的家风而闻名，使得花园上皇和后醍醐天皇均归依其门下。嘉历元年（1326年）法堂完成，始称其为“大德寺”，并成为两朝天皇的勅愿道场。尤其是后醍醐天皇称大德寺为“本朝无双的禅苑”，并指其为京都五山之一。之后大德寺虽然被剃除“五山”之列，然而作为在野的禅寺，它仍保持着独自的禅风。
进入室町时代后，由于応仁之乱等一系列的战火，使大德寺的伽蓝焚毁殆尽。一休宗纯禅师得到堺市豪商尾和宗临等的援助，再建了大德寺并修复其伽蓝。一休禅师弟子中的一人曾居于茶道之祖村田珠光处，从而开启了大德寺与茶道的渊源。
安土桃山时代，千利休笑岭和尚、古溪和尚的弟子集茶道之大成。此千利休其后出仕丰臣秀吉；织田信长的葬礼在大德寺举行；信长的菩提寺——総见院在大德寺建成；与此同时战国诸大名亦接连不断地在大德寺先后建造了二十二座塔头寺院（即大德寺属下的小寺院）：総见院、聚光院、瑞峰院、兴临院、大仙院、龙源院、养德院、真珠庵、如意庵、龙翔寺、德禅寺、龙泉院、狐蓬庵、芳春院、龙光院、大光院、玉林院、高桐院、大慈院、正受院、三玄院和黄梅院。这一切都使这一时期的大德寺极具盛隆。