圓明講堂始建於一九三五年秋，原為顧聯承居士家園，面積七畝多，後顧聯承、邢景賢夫婦舍祖傳產業建造殿堂房舍，供養近代高僧圓瑛法師，作為他在滬弘法的道埸。初傳臨濟宗，旋成為凈土中道埸。講堂初曾組織“蓮池唸佛會”，每週集眾唸佛。一九四○年設立“圓明法施會”，會員均為圓瑛法師的皈依弟子。該會以“宣博佛法，覺悟人心，福利社會，挽回劫運”，為宗旨，以利生為事業，以弘法為會務，平時講經弘法，並印贈圓瑛法師所著經論注疏及學佛書籍，如《大乘起信論講義》、《金剛經講義》、《首楞嚴經講記》、《圓覺經講義》等共計二十余種。國難之時，圓明講堂還曾是抗日救國之所，當時這裡組織僧侶救護隊和第九收容所。一九四五年，圓瑛法師又在講堂辦“楞嚴專宗學院”，自任院長，其徒白聖、明旸任教務長。數十年來，圓明講堂不捨一日地開展法務活動，其影響日盛。一九五二年，圓瑛法師在講堂後建祝願世界和平水陸道埸講經法會四十九天，收入結余三萬五千萬元（合今三萬五千余元），全數供給國內名山古剎，為僧俗所稱歎。

一九五三年，圓瑛法師與趙樸初，陳銘樞（陳真如）、周叔迦等，在北京籌備並建立中國佛教協會，圓瑛法師當選為首任會長。同年因病圓寂于寧波童寺。圓瑛法師圓寂後，講堂由其弟子明旸法師任住持。一九五四年，住僧十七人。一九五八年，講堂被撤銷，房屋改為工廠，僧眾星散。後僅恢復圓瑛法師紀念堂。“文革”期間，紀念堂被關閉。一九八三年起，工廠陸續遷出，圓明講堂得到恢復。

最後一次修整為一九九六年。現主要建築有五層高的圓明講堂綜合大樓和圓瑛法師紀念堂等。綜合大樓內殿堂佈置清凈莊嚴，供有西方三聖、千手千眼觀音等佛像，綜合大樓頂建鐘樓。圓瑛法師紀念堂內珍藏了大師生前著作、墨寶、照片、遺物等重要歷史文物二百餘件，每年有數萬國內外人士和信徒前來瞻拜。寺內尚有圓瑛法師于三十年代初手植的玉蘭樹等重要植物，藏有《大正藏》等諸多佛教經典。

現任住持照誠法師，四十余歲，遼寧人，一九八四年出家，師從明旸法師，畢業于苏州靈岩山佛學院，兼任上海市佛教協會秘書長。